Аннотация
Для изучения межвидовых и внутривидовых отношений гельминтов в бесснежный период 2018 г. в двух точках поймы р. Иртыш было отловлено и подвергнуто полному гельминтологическому вскрытию 88 экз. остромордой лягушки (69 в окрестностях г. Павлодара, 19 - в пос. Железинка). Сопоставление численности гастроинтестинальных гельминтов выявило индифферентные отношения нематоды Oswaldocruzia fdiformis и трематоды Opisthioglyphe гапае, а также индифферентность О.гапае к паразитам органов дыхания. Легочная трематода достоверно тяготела к сочетанию с кишечной, а легочная нематода, наоборот, избегала сочетаний с О.гапае. Присутствие более 10 экз. О.гапае в одном хозяине является порогом межвидовой конкуренции, за которым начинается снижение размеров. Присутствие гастроинтестинальной нематоды О.fdiformis в окрестностях г. Павлодара приводило к увеличению, а в поселке Железинка - к уменьшению абсолютных размеров кишечной трематоды. Легочная трематода H.Cylindracea не вызывала существенных изменений размеров тела О.гапае в обеих исследованных точках поймы. Присутствие легочной нематоды R.bufonis привело к увеличению размеров тела трематод в обоих биотопах. Максимальные размеры тела, особенно длину, О.гапае на У солке имели при одновременном присутствии всех 4 видов гельминтов, несколько меньшую длину (но большую ширину) - в сочетании с двумя видами нематод. Минимальные размеры О.гапае зафиксированы в бинарном сочетании с легочной трематодой H.Cylindracea.
Гельминты бесхвостых амфибий могут служить удобными модельными видами для изучения межвидовых и внутривидовых отношений паразитов на полевых данных. В пойменных и степных биотопах Павлодарской области, а также в отдельных точках Казахского Мелкосопочника у остромордой лягушки в целом было зарегистрировано 5 видов половозрелых гельминтов: трематоды Opisthioglyphe ranae, Haplometra cylindracea, Pleurogenes intermedius, нематоды Rhabdias bufonis и Oswaldocruzia filiformis [1, 2, 3].
Экологические особенности трематоды Opisthioglyphe гапае, паразитирующей в тонком кишечнике лягушек, были изучены в пойменных биотопах Среднего Прииртышья в середине и конце 80-х гг. [4]. В этот же период В.Г. Ваккером [5, 6] исследовались межвидовые отношения гельминтов остромордой лягушки в пойменных биотопах р. Иртыш путем сопоставления численности гельминтов при совместном и раздельном паразитировании, а также расхождения потоков инвазии во времени.
Следует отметить, что сравнение численности паразитов в присутствии и без предполагаемого вида-конкурента ранее практиковали Г.С. Марков [7] в отношении гельминтов амфибий и Г.С. Марков и В.Ф. Чернобай [8] у гельминтов мелких воробьиных птиц, Э.В.Землянова [9] у гельминтов крапчатого суслика.
Применение морфометрического анализа для оценки межвидовых и внутривидовых отношений гельминтов использовалось разными исследователями (в том числе одним из соавторов настоящей статьи) в отношении различных систем паразит-хозяин: цестод грызунов [10], аскарид, эзофагостом и трихоцефалов в кишечнике свиней [И], аскаридий и гетеракисов у домашней птицы [12, 13, 14], различных видов гельминтов у остромордой лягушки [15, 16, 17, 18].
Но для того, чтобы судить о действительной роли межвидовых и внутривидовых взаимодействий в ограничении пластических и энергетических потребностей гельминтов (а индикаторами таких ограничений можно до известной степени считать размеры тела), необходимы комплексные исследования взаимоотношений гельминтов, с применением нескольких методик и подходов, а также с учетом других возможных факторов влияния на размеры тела паразитов.
Материал и методика. В бесснежный период 2018 г. в пойме р. Усолка (небольшой правобережной протоки р. Иртыш в окрестностях г. Павлодара) было отловлено 69 экз. остромордой лягушки. В пойменных биотопах выше по Иртышу (в окрестностях поселка Железинка) в первой половине лета 2018 г. было добыто 19 экз. остромордой лягушки.
Амфибий подвергали полному гельминтологическому вскрытию по общепринятым методикам [19]. Для оценки межвидовых и внутривидовых взаимодействий трематод их гемипопуляции группировали в зависимости от количества представителей каждого вида и сочетания с другими видами паразитов. У Opisthioglyphe гапае с помощью окуляр-микрометра микроскопа МБС-10 (Лыткаринский завод оптического стекла, Московская область, РФ (ныне ОАО «ЛЗОС»), 1980 г., серия 090096) с известной ценой деления измеряли следующие параметры: длина тела, максимальная ширина, диаметры ротовой и брюшной присосок. Количественные данные обрабатывали статистическими методами [20].
Для оценки межвидовых отношений гельминтов мы брали за основу методики Г.С. Маркова [7, 8] и В.Г.Ваккера [6], сопоставляя численность нематод в бинарном сочетании и при отсутствии другого вида гельминтов. При достаточно обширном материале за 2015 г. нам удалось провести сопоставление численности двух исследуемых видов нематод в моноинвазии и бинарном сочетании (без других видов гельминтов), а также при совместном и раздельном паразитировании в присутствии других видов червей. При определении зависимости численности червей от присутствия другого вида паразитов применяли критерий Пирсона "%2" (хи-квадрат) [20].
Знак и степень отклонения теоретического обилия от фактически наблюдаемого определяли при помощи показателя степени приуроченности относительного обилия Ю.А.Песенко Fij [21] по формуле:
Tli п - Tli
Г -NTN-Nj
ij Tli п - TI1
Nj + N-Nj
где и; - фактическое обилие вида в і-ой выборке гельминтов из Nj хозяев; п - общее число гельминтов из всех N особей хозяев. При Fij = -1 выборка хозяина полностью "отвергается" гельминтом, при Fij = +1 - полностью "предпочитается"; при показателе приуроченности, близком к нулю, паразит индифферентен к данной группе хозяев.
Кроме того, мы рассчитывали и другие показатели численности гельминтов при совместном и раздельном паразитировании: интенсивность инвазии (среднее число гельминтов на одну особь хозяина в данном сочетании) и долю червей в данном сочетании - от общего количества гельминтов в исследованной годовой выборке.
Для сравнения фактической и ожидаемой совместной встречаемости гельминтов мы сравнивали долю хозяев, зараженных данным сочетанием, и теоретическую долю совместной встречаемости легочных гельминтов. Последнюю рассчитывали путем перемножения долей зараженности хозяев каждым гельминтом (в долях единицы) - исходя из того, что вероятность одновременного события равна произведению вероятностей.
Кроме того, мы подсчитывали долю червей в каждом сочетании, а также долю сочетаний гельминтов (бинарное сочетание, моноинвазия данным видом) среди зараженных хозяев. Эти показатели в определенной мере отражают тенденцию совместной или раздельной встречаемости двух видов гельминтов - независимо от их причин (среди которых может быть как межвидовой антагонизм, так и приуроченность к разным биотопам, половозрастным группам лягушек и т.д.).
Результаты и их обсуждение. Видовой состав половозрелых гельминтов, обнаруженных у остромордой лягушки в двух исследованных точках поймы в 2018 г., включал те же 5 видов, которые были обнаружены у данного вида хозяев с середины 80-х до конца 90-х гг., а также по результатам исследований одного из соавторов за 2005-2017 гг. Лишь трематода Pleurogenes intermedius, локализующаяся в мочевом пузыре, отмечалась в окрестностях г. Павлодара не ежегодно и с невысокими показателями инвазии.
Показатели зараженности лягушек трематодой О.гапае летом 2018 г. в окрестностях г. Павлодара и пос. Железинка не имели статистически достоверных различий (таблица 1). Экстенсивность инвазии и показатели численности трематоды в окрестностях г. Павлодара значительно флюктуировали по месяцам, не испытывая в целом статистически достоверных различий с Железинской популяцией.
Половозрастная динамика численности О.гапае - с повышением интенсивности инвазии и индекса обилия у незрелых и крупных взрослых лягушек (при снижении у полувзрослых особей в возрасте около 2 лет) - свидетельствует о том, что заражение происходит двумя известными путями. Молодые лягушки, видимо, заражаются церкариями на стадии головастиков или недавно превратившихся молодых особей, а затем в их организме метацеркарии мигрируют в желудочно-кишечный тракт и превращаются в зрелую мариту (как это было показано в работах Б.Грабды- Казубской [22]. Взрослые лягушки часто питаются пресноводными брюхоногими моллюсками (особенно в многоводные годы, с высоким уровнем техногенных попусков в р. Иртыш), которые являются вторыми промежуточными хозяевами трематод (и основным источником инвазионного начала для лягушек). Значительное увеличение дисперсии в группах незрелых и взрослых лягушек свидетельствует о неравномерном потоке инвазии гельминтом через популяцию хозяев.
Таблица 1 - Сезонная и половозрастная динамика показателей зараженности остромордой лягушки трематодой Opisthioglyphe гапае в 2018 году в Павлодарской области
Дата сбора |
Объем выборки |
Число зараженных лягушек |
Доля зараженных лягушек (%) |
Число червей |
Индекс обилия |
Инте нс HBHOCTb инвазии |
Дисперсия |
Сезонная и биотопическая динамика показателей |
|||||||
Усолка, 26-30 мая 2018 г. |
24 |
6 |
25,0±8,84 |
20 |
0,83±0,5 8 |
3,33±2, 14 |
7,80555 |
Усолка, 24 июня 2018 г. |
26 |
12 |
46,15±9,78 |
37 |
1,42±0,4 9 |
3,08±0, 86 |
6,09024 |
Усолка, июль-август 2018 г. |
19 |
12 |
63,16=1=11,07 |
66 |
3,47±0,8 9 |
5,5±1,0 2 |
14,24931 |
Усолка, 2018 г. в целом |
69 |
30 |
43,48±5,97 |
123 |
1,78±0,3 85 |
4,10±0, 69 |
10,08318 |
Железинка, июнь 2018 г. |
19 |
12 |
63,16±11,07 |
53 |
2,79±0,9 5 |
4,42±1, 305 |
16,376731 |
Половозрастная динамика показателей |
|||||||
Зрелые |
17 |
6 |
35,29±11,59 |
38 |
2,23 5±0, 885 |
6,33±1, 38 |
12,532872 |
Полу взрослы е |
8 |
5 |
62,5±17,12 |
7 |
0,875±0, 295 |
1,40±0, 24 |
0,609375 |
Незрелые |
44 |
19 |
43,18±7,47 |
78 |
1,77±0,4 97 |
4,105± 0,91 |
10,63016 |
Усолка, 2018 г. в целом |
69 |
30 |
43,48±5,97 |
123 |
1,78±0,3 85 |
4,10±0, 69 |
10,08318 |
Сравнение абсолютных размеров гельминтов в разных точках поймы показало, что у трематод О.гапае из окрестностей Железинки длина тела оказалась почти в полтора раза больше по сравнению с гельминтами из окрестностей г. Павлодара - при одинаковой ширине. Размеры присосок статистически достоверно выше у более крупных (хотя и долихоморфных) трематод из пос. Железинка (таблица 2).
В числе причин существенной и статистически достоверной разницы в размерах и пропорциях гельминтов можно назвать в первую очередь значительное расстояние между населенными пунктами: около 200 км вдоль р. Иртыш или 180 км по прямой автотрассе. Этот промежуток достаточно велик для существенной изоляции популяций как хозяев, так и гельминтов. Безусловно, миграция пойменных популяций остромордой лягушки, особенно усилившаяся за последние 5-7 лет в связи с грубыми нарушениями гидрологического режима реки и массовым расселением озерной лягушки, приводит к перемешиванию пространственных группировок хозяев и гельминтов. Однако популяции гельминтов, видимо, в большей степени привязаны к биотопу, нежели популяции хозяев, что было убедительно показано Б.Шайкеновым [23] в отношении гельминтов мелких млекопитающих, поскольку свободноживущие стадии паразитов нуждаются в определенных биотопических условиях. Это утверждение так же верно и в отношении гельминтов амфибий. Трематоды в своем цикле развития тесно связано с моллюсками-лимнеидами, которые служат облигатными промежуточными хозяевами для развития партенит, а моллюски, как известно, обладают малым радиусом индивидуальной активности, к тому же не могут расселяться по сухой территории. И, возможно, эти факторы привели к определенной изоляции популяций трематод, за счет которой сформировалась явная разница в пропорциях тела.
Таблица 2 - Размеры трематод Opisthioglyphe гапае в пойме р. Усолка в окрестностях г. Павлодара и в пойме р. Иртыш в пос. Железинка в 2018 г.
Объем и характер выборки |
Параметр |
Среднее значение |
Дисперсия |
Лимиты |
|
минимум |
максимум |
||||
Усолка, 1918 г. в целом; п= 123 |
Длина |
1,3896±0,0429 |
0,2249788 |
0,65 |
2,8 |
Ширина |
0,4691±0,00895 |
0,00979591 |
о,з |
0,75 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,2089±0,0035 |
0,001487 |
0,15 |
о,з |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,1835±0,0031 |
0,001218 |
0,125 |
0,275 |
|
Железинка, 2018 год в целом; п = 53 |
Длина |
2,4019±0,0961 |
0,4799002 |
1Д5 |
4,0 |
Ширина |
0,4651±0,0113 |
0,0065947 |
о,з |
0,6 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,2571±0,0063 |
0,0021004 |
0,175 |
0,35 |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,2193±0,0048 |
0,001217 |
0,15 |
о,з |
Исследование межвидовых отношений гастроинтестинальных гельминтов (трематоды Opisthioglyphe гапае и нематоды Oswaldocruzia filiformis) путем сопоставления численности в присутствии и без предполагаемого вида-конкурента показало полное отсутствие антагонизма и индифферентные отношения нематоды и трематоды. Фактическая доля сочетаний гельминтов (20,29±4,84%) почти совпадала с теоретически рассчитанной (18,904%), что, возможно, обусловлено не только отсутствием явного антагонизма у паразитов желудочно-кишечного тракта, но и почти равным пребыванием остромордой лягушки в воде и на суше в течение летнего сезона. Доля червей каждого вида в совместном сочетании и моноинвазии была практически равной (таблица 3).
Таблица 3 - Влияние межвидовых взаимодействий на численность гастроинтестинальных гельминтов остромордой лягушки в пойме р. Усолка в 2018 г.
Отсутствие потенциального |
Бинарное сочетание |
Бинарное сочетание |
Отсутствие потенциального |
конкурента |
конкурента |
|||
Сочетание гельминтов |
Oswaldocruzia: |
Iliformis |
Opisthioglyphe гапае |
|
Число зараженных хозяев |
16 |
14 |
16 |
|
Доля зараженных хозяев (0Zo) |
23,19+5,08 |
20,29+4,84 |
23,19+5,08 |
|
Теоретическая доля сочетаний (0Zo) |
0,4347826 * 0,4347826 = 0,189036 или 18,904% |
|||
Число гельминтов |
73 |
52 |
50 |
73 |
Сумма квадратов |
611 |
356 |
320 |
595 |
Интенсивность инвазии в сочетании (экз.) |
4,56+1,08 |
3,71+0,95 |
3,57+0,88 |
4,56+1,04 |
Теоретическое число червей |
66,67 |
58,33 |
57,40 |
65,60 |
Критерий Пирсона «%2» |
0,601 |
0,69 |
0,954 |
0,835 |
Сумма «%% |
1,291 |
1,789 |
||
Показатель приуроченности Fij |
+0,103 |
-0,103 |
-0,122 |
+0,122 |
Доля червей в данном сочетании (0Zo) |
58,40+4,41 |
41,60+4,41 |
40,65+4,43 |
59,35+4,43 |
Доля сочетаний среди зараженных хозяев (0Zo) |
53,33+9,11 |
46,67+9,11 |
46,67+9,11 |
53,33+9,11 |
Таблица 4 - Влияние межвидовых взаимодействий на численность легочной нематоды и кишечной трематоды у остромордой лягушки в припойменных биотопах
Отсутствие потенциального конкурента |
Бинарное сочетание |
Бинарное сочетание |
Отсутств ие потенциа льного конкурен та |
||||
Сочетание гельминтов |
Rhabdias bufonis |
Opisthioglyp |
тегапае |
||||
Число зараженных хозяев |
19 |
15 |
15 |
||||
Доля зараженных хозяев (0Zo) |
27,54+5,38 |
21,74+4,97 |
21,74+4,9 7 |
||||
Теоретическая доля сочетаний (0Zo) |
0,4927536 * 0,4347826 = 0,2142406 или 2 |
1,42% |
|||||
Число гельминтов |
98 |
35 |
61 |
62 |
|||
Сумма квадратов |
754 |
191 |
493 |
422 |
|||
Интенсивность инвазии в сочетании (экз.) |
5,16+0,85 |
2,33+0,72 |
4,07+1,08 |
4,13+0,89 |
|||
Теоретическое число червей |
74,32 |
58,68 |
61,5 |
61,5 |
|||
Критерий Пирсона «%2» |
7,545 |
9,556 |
0,0041 |
0,0041 |
|||
Сумма «% » |
UJ |
01* |
0,0082 |
Показатель приуроченности Fij |
+0,378 |
-0,378 |
-0,0073 |
+0,0073 |
Доля червей в данном сочетании (%) |
73,68+3,82 |
26,32+3,82 |
49,59+9,13 |
50,41+9,13 |
Доля сочетаний среди зараженных хозяев (%) |
55,88+8,51 5 |
44,12+8,51 5 |
50,0+9,13 |
50,0+9,13 |
Таблица 5 - Влияние межвидовых взаимодействий на численность двух видов трематод у остромордой лягушки в припойменных биотопах
Отсутствие потенциаль ного конкурента |
Бинарное сочетание |
Бинарное сочетание |
Отсутствие потенциального конкурента |
|
Сочетание гельминтов |
Haplometra Cylindracea |
Opisthioglyp |
ге гапае |
|
Число зараженных хозяев |
22 |
18 |
12 |
|
Доля зараженных хозяев (0Zo) |
31,88+9,93 5 |
26,09+5,29 |
17,39+4,56 |
|
Теоретическая доля сочетаний (0Zo) |
0,5797101 * 0,4347826 = 0,2520478 или 25,205% |
|||
Число гельминтов |
90 |
157 |
66 |
57 |
Сумма квадратов |
628 |
2275 |
406 |
509 |
Интенсивность инвазии в сочетании (экз.) |
4,09+0,75 |
8,72+1,72 |
3,67+0,73 |
4,75+1,34 |
Теоретическое число червей |
135,85 |
111,15 |
73,8 |
49,2 |
Критерий Пирсона «%2» |
15,47 |
18,91 |
0,82 |
1,24 |
Сумма «%% |
34,38* |
2,06 |
||
Показатель приуроченности Fij |
-0,361 |
+0,361 |
-0,128 |
+0,128 |
Доля червей в данном сочетании (0Zo) |
36,44+3,06 |
63,56+3,06 |
53,66+4,50 |
46,34+4,50 |
Доля сочетаний среди зараженных хозяев (0Zo) |
55,0+7,87 |
45,0+7,87 |
60,0+8,94 |
40,0+8,94 |
Попытка оценить взаимоотношения О.гапае с легочными гельминтами (нематодой Rhabdias bufonis и трематодой Haplometra Cylindracea) показали полную индифферентность кишечной трематоды к присутствию обоих паразитов органов дыхания (табл. 4, 5). Доля фактической совместной встречаемости в каждой паре паразитов совпадала с теоретически рассчитанной. Но при этом легочная трематода достоверно тяготела к сочетанию с кишечной, а легочная нематода, наоборот, избегала сочетаний с О.гапае. Можно предположить, что гельминты с разной локализацией могут быть посредниками в межвидовых отношениях других червей. Аналогичное опосредующее взаимовлияние червей было отмечено В.Г. Баккером [6] в середине 80-х гг., только по результатам его исследований итоги взаимодействия были несколько иными: легочная трематода ограничивала свою численность в присутствии кишечных нематоды и трематоды, тогда как О.гапае нейтральна к присутствию легочных трематод. И если О.filiformis оказывает негативное влияние на О.гапае, последняя влияет на легочных трематод, численность которых, в свою очередь, зависит от кишечной нематоды. По данным одного из соавторов за 2015 г. [24], легочная трематода H.cylindracea тяготела к присутствию О.гапае, легочная нематода и кишечная трематода были индифферентны к присутствию друг друга, в то время как гастроинтестинальная нематода OEiliformis достоверно избегала присутствия кишечной трематоды О.гапае. Очевидно, что в разные годы исследований взаимодействия в паразитоценозе остромордой лягушки могли меняться в зависимости от различных факторов (в том числе резистентности хозяев, численности гельминтов каждого вида, порядка заражения нематодами и трематодами). Сроки заражения трематодами семейства Plagiorchidae, как отмечалось выше, зависят от особенностей жизненного цикла и возраста хозяина (при возможности амфиксении с использованием головастиков и лягушат сначала в качестве дополнительных, а затем дефинитивных хозяев).
Таблица 6 - Размеры трематод Opisthioglyphe ranae в зависимости от числа гельминтов в одном хозяине в пойме р. У солка в 2018 г.
Объем и характер выборки |
Параметр |
Среднее значение |
Дисперсия |
Лимиты |
|
минимум |
максимум |
||||
У солка, 1- 5 экз. в одном хозяине; п = 46 |
Длина |
1,4049+0,0597 |
0,160545 |
0,65 |
2,3 |
Ширина |
0,4886+0,0161 |
0,01163074 |
0,325 |
0,75 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,2125+0,0059 |
0,0015764 |
0,175 |
о,з |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,1842+0,0051 |
0,001177 |
0,15 |
0,275 |
|
У солка, 1 экз. в одном хозяине; n= 10 |
Длина |
1,62+0,1415 |
0,1801111 |
1,15 |
2,3 |
Ширина |
0,4975+0,03297 |
0,00978472 |
0,4 |
0,65 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,2125+0,0113 |
0,0011458 |
0,175 |
0,3 |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,185+0,00895 |
0,000722 |
0,15 |
0,25 |
|
Усолка, 2- 5 экз. в одном хозяине; п = 36 |
Длина |
1,3451+0,06397 |
0,1432078 |
0,65 |
2,15 |
Ширина |
0,4861+0,0188 |
0,01240873 |
0,325 |
0,75 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,2125+0,00703 |
0,0017321 |
0,175 |
0,3 |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,18403+0,0062 |
0,001327 |
0,15 |
0,275 |
|
Усолка, 6- 10 экз. в одном хозяине; п = 52 |
Длина |
1,47596+0,0827 |
0,3486755 |
0,65 |
2,8 |
Ширина |
0,4856+0,0135 |
0,00932221 |
0,3 |
0,65 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,2159+0,00575 |
0,0016919 |
0,15 |
0,275 |
Диаметр брюшной присоски |
0,1913±0,0054 |
0,001468 |
0,125 |
0,25 |
|
Усолка, 11-15 экз. в одном хозяине; п = 25 |
Длина |
1,182±0,0409 |
0,0401833 |
0,85 |
1,7 |
Ширина |
0,399±0,0085 |
0,00174375 |
0,325 |
0,5 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,188±0,0042 |
0,0004229 |
0,175 |
0,25 |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,166±0,0041 |
0,00041 |
0,15 |
0,225 |
Таблица 7 - Размеры трематод Opisthioglyphe гапае в зависимости от числа гельминтов в одном хозяине в пойме р. Иртыш в пос. Железинка в 2018 г.
Объем и характер выборки |
Параметр |
Среднее значение |
Дисперсия |
Лимиты |
|
минимум |
максимум |
||||
Железинка, 1-5 экз. в одном хозяине; п= 19 |
Длина |
2,6763±0,1577 |
0,4478801 |
1,4 |
4,0 |
Ширина |
0,5303±0,0123 |
0,00274854 |
0,45 |
0,6 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,2868±0,0101 |
0,0018311 |
0,2 |
0,35 |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,2421±0,0079 |
0,001115 |
0,175 |
о,з |
|
Железинка, 6-10 экз. в хозяине; п = 8 |
Длина |
2,775±0,0631 |
0,0278571 |
2,6 |
3,1 |
Ширина |
0,4781±0,0244 |
0,00418527 |
0,375 |
0,55 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,28125±0,0067 |
0,0003125 |
0,25 |
0,3 |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,2344±0,00703 |
0,000346 |
0,2 |
0,25 |
|
Железинка, 11-15 экз. в хозяине; п = 26 |
Длина |
2,0865±0,13604 |
0,4627115 |
1,15 |
3,2 |
Ширина |
0,4135±0,0134 |
0,00451154 |
о,з |
0,5 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,2279±0,00697 |
0,0012163 |
0,175 |
0,3 |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,1981±0,0053 |
0,000696 |
0,15 |
0,25 |
Оценка внутривидовых отношений О.гапае путем морфометрического анализа показала, что численность более 10 экз. трематод в одном хозяине является тем порогом, за которым начинается угнетение гельминтами друг друга и межвидовая конкуренция (табл. 6, 7). При количестве 2-5 или 5-10 экз. абсолютные размеры гельминтов даже несколько возрастали по сравнению с единичными трематодами. Это могло быть связано с внутривидовым синергизмом гельминтов, направленным на освоение ресурсов организма хозяина. Как было отмечено ранее одним из соавторов [25], этапы межвидового и внутривидового синергизма и антагонизма гельминтов могут чередоваться в зависимости от размеров и доступности трофических ресурсов организма хозяина.
Таблица 8 - Размеры трематод Opisthioglyphe гапае в зависимости от попарных сочетаний гельминтов в хозяине в пойме р. Усолка в 2018 г,
Объем и характер выборки |
Параметр |
Среднее значение |
Дисперсия |
Лимиты |
|
минимум |
максимум |
||||
Без Oswaldocruz ia filiformis; n = 73 |
Длина |
1,1247±0,037 6 |
0,101953 |
0,65 |
2,1 |
Ширина |
0,4113±0,008 1 |
0,00470557 |
о,з |
0,65 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,18699±0,00 28 |
0,0005748 |
0,15 |
0,25 |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,16404±0,00 85 |
0,00521 |
0,125 |
0,225 |
|
В присутствии Oswaldocruz ia filiformis; n = 50 |
Длина |
1,7765±0,055 9 |
0,1530207 |
1,05 |
2,8 |
Ширина |
0,5535±0,010 3 |
0,00522985 |
0,4 |
0,75 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,241±0,0047 |
0,0010908 |
0,175 |
0,3 |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,212±0,0042 |
0,000873 |
0,15 |
0,275 |
|
Без Haplometra Cylindracea в целом; п = 57 |
Длина |
1,4±0,0463 |
0,1201786 |
0,85 |
2,1 |
Ширина |
0,4732±0,012 4 |
0,00859062 |
0,325 |
0,65 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,2136±0,004 9 |
0,0013632 |
0,175 |
о,з |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,1886±0,004 5 |
0,00114 |
0,15 |
0,25 |
|
В присутствии Haplometra Cylindracea в целом; n = 66 |
Длина |
1,3807±0,070 Ol |
0,3185538 |
0,65 |
2,8 |
Ширина |
0,4655±0,012 98 |
0,01095702 |
о,з |
0,75 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,2049±0,004 9 |
0,0015811 |
0,15 |
о,з |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,1792±0,004 4 |
0,001261 |
0,125 |
0,275 |
|
11 |
13 |
Без Rhabdias bufonis в целом; п = 62 |
Длина |
1,1411+0,049 1 |
0,1469282 |
0,65 |
2,4 |
Ширина |
0,42298+0,00 96 |
0,00560038 |
о,з |
0,65 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,1903+0,003 7 |
0,0008474 |
0,15 |
0,275 |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,1661+0,003 3 |
0,000678 |
0,125 |
0,225 |
|
В присутствии Rhabdias bufonis в целом; п = 61 |
Длина |
1,6422+0,054 7 |
0,1794071 |
0,85 |
2,8 |
Ширина |
0,51598+0,01 28 |
0,00979235 |
0,325 |
0,75 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,2279+0,004 9 |
0,0014395 |
0,175 |
о,з |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,2012+0,004 4 |
0,001155 |
0,15 |
0,275 |
Таблица 9 - Размеры трематод Opisthioglyphe гапае в различных сочетаниях гельминтов в хозяине в пойме р. У солка в 2018 г,
Объем и характер выборки |
Параметр |
Среднее значение |
Дисперсия |
Лимиты |
|
минимум |
максимум |
||||
Без Oswaldocruzia filiformis в моноинвазии; п = 17 |
Длина |
1,1471+0,059 7 |
0,0570221 |
0,85 |
1,85 |
Ширина |
0,4162+0,009 1 |
0,00132353 |
0,35 |
0,5 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,1941+0,006 1 |
0,0005882 |
0,175 |
0,25 |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,1706+0,005 9 |
0,000565 |
0,15 |
0,225 |
|
Без Oswaldocruzia filiformis с Rhabdias bufonis; n= 17 |
Длина |
1,25+0,0628 |
0,063125 |
0,85 |
1,7 |
Ширина |
0,40735+0,01 69 |
0,00459099 |
0,325 |
0,55 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,1868+0,004 5 |
0,0003217 |
0,175 |
0,225 |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,1647+0,004 4 |
0,000317 |
0,15 |
0,2 |
|
Без Oswaldocruzia |
Длина |
1,0265+0,064 9 |
0,1391266 |
0,65 |
2,1 |
filiformis с Haplometra Cylindracea; п = 34 |
Ширина |
0,4022+0,014 1 |
0,00652908 |
о,з |
0,65 |
Диаметр ротовой присоски |
0,1809+0,004 5 |
0,000684 |
0,15 |
0,25 |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,1581+0,004 2 |
0,000595 |
0,125 |
0,225 |
|
Без Oswaldocruzia filiformis с Rhabdias bufonis и Haplometra Cylindracea; п = 5 |
Длина |
1,29+0,0737 |
0,02175 |
1,15 |
1,5 |
Ширина |
0,47+0,0224 |
0,002 |
0,4 |
0,5 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,205+0,0177 |
0,00125 |
0,2 |
0,225 |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,18+0,0056 |
0,000125 |
0,175 |
0,2 |
|
C Oswaldocruzia filiformis и Rhabdias bufonis; п = 22 |
Длина |
1,72045+0,04 85 |
0,0494426 |
1,15 |
2,1 |
Ширина |
0,57045+0,01 03 |
0,00224026 |
0,5 |
0,65 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,25+0,0056 |
0,0006548 |
0,2 |
о,з |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,2216+0,004 8 |
0,000494 |
0,175 |
0,25 |
|
C Oswaldocruzia filiformis и Haplometra Cylindracea; n= 10 |
Длина |
1,515+0,1409 95 |
0,1789167 |
1,05 |
2,4 |
Ширина |
0,505+0,0166 |
0,00247222 |
0,45 |
0,6 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,215+0,0112 |
0,0011389 |
0,175 |
0,275 |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,185+0,0089 5 |
0,000722 |
0,15 |
0,225 |
|
C Oswaldocruzia filiformis, Rhabdias bufonis и Haplometra Cylindracea; п= 17 |
Длина |
2,0368+0,101 02 |
0,1632904 |
1,4 |
2,8 |
Ширина |
0,5676+0,023 1 |
0,00857537 |
0,4 |
0,75 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,2471+0,008 5 |
0,0011627 |
0,175 |
о,з |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,2175+0,007 6 |
0,000919 |
0,15 |
0,275 |
Для изучения влияния межвидовых взаимодействий на размеры О.гапае сопоставлялись размеры трематод в попарных сочетаниях (в присутствии и без предполагаемого вида-антагониста) (табл. 8, 10). При этом оказалось, что присутствие гастроинтестинальной нематоды O.filiformis в окрестностях г. Павлодара приводило к увеличению, а в поселке Железинка - к уменьшению абсолютных размеров кишечной трематоды. Легочная трематода H.Cylindracea не вызывала существенных и достоверных изменений размеров тела О.гапае в обеих исследованных точках поймы. Присутствие легочной нематоды Kbufonis привело к существенному и статистически достоверному увеличению размеров тела трематод в обоих биотопах. Результаты морфометрического анализа еще раз свидетельствуют об опосредующем влиянии друг на друга гельминтов с разной локализацией.
Морфометрический анализ трематод в различных сочетаниях в пойме р. Усолка (табл. 9) показал, что максимальные размеры тела, особенно длину, О.гапае имели при одновременном присутствии всех 4 видов гельминтов, несколько меньшую длину (но большую ширину) - в сочетании с двумя видами нематод. Минимальные размеры О.гапае зафиксированы в бинарном сочетании с легочной трематодой H.Cylindracea. Возможно, гельминты одного класса угнетают друг друга сходными реципрокными или нереципрокными иммунными реакциями. Одновременное присутствие нескольких видов паразитов, видимо, рассредоточивает реакции организма хозяина, снижает его резистентность и делает трофические ресурсы организма более доступными.
Таблица 10 - Размеры трематод Opisthioglyphe гапае в попарных сочетаниях гельминтов в пойме р. Иртыш в пос. Железинка в 2018 г.
Объем и характер выборки |
Параметр |
Среднее значение |
Дисперсия |
Лимиты |
|
минимум |
максимум |
||||
Без Oswaldocruzia filiformis; п = 9 |
Длина |
2,6222±0,1712 |
0,2344444 |
1,4 |
3,1 |
Ширина |
0,475±0,0068 |
0,00375 |
0,375 |
0,55 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,2722±0,0112 |
0,0010069 |
0,2 |
о,з |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,2278±0,0093 |
0,000694 |
0,175 |
0,25 |
|
В присутствии Oswaldocruzia filiformis; п = 44 |
Длина |
2,3568±0,1104 |
0,5344873 |
1,15 |
4,0 |
Ширина |
0,4631±0,0129 8 |
0,00725258 |
о,з |
0,6 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,25398±0,007 3 |
0,0022949 |
0,175 |
0,35 |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,2176±0,0055 |
0,001325 |
0,15 |
о,з |
|
Без Haplometra Cylindracea в целом; п = 34 |
Длина |
2,38235±0,140 3 |
0,6496791 |
1,15 |
4,0 |
Ширина |
0,4632±0,0168 |
0,00936497 |
о,з |
0,6 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,2573 5±0,009 3 |
0,002861 |
0,175 |
0,35 |
Диаметр брюшной присоски |
0,21985±0,007 2 |
0,001696 |
0,15 |
о,з |
|
В присутствии Haplometra Cylindracea в целом; п= 19 |
Длина |
2,4368±0,1036 |
0,1932895 |
1,4 |
3,2 |
Ширина |
0,4684±0,0102 |
0,00186404 |
0,4 |
0,55 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,2566±0,0067 5 |
0,0008224 |
0,2 |
о,з |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,2184±0,0047 |
0,000406 |
0,175 |
0,25 |
|
Без Rhabdias bufonis в целом; п = 27 |
Длина |
2,2593±0,1726 |
0,7748148 |
1Д5 |
4,0 |
Ширина |
0,43 52±0,0173 |
0,00775285 |
о,з |
0,6 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,2472±0,0106 |
0,0029006 |
0,175 |
0,35 |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,21204±0,008 3 |
0,001797 |
0,15 |
о,з |
|
В присутствии Rhabdias bufonis в целом; п = 26 |
Длина |
2,55±0,0768 |
0,1476 |
1,85 |
3,3 |
Ширина |
0,49615±0,012 1 |
0,00368462 |
0,4 |
0,6 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,2673±0,0067 |
0,0011385 |
0,225 |
0,35 |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,2269±0,0047 |
0,000546 |
0,2 |
0,275 |
Влияние размеров амфибий на размеры трематод О.гапае изучалось нами для комплексной оценки факторов, влияющих на гельминтов. Размеры хозяина определяют трофические ресурсы организма, а также размеры органа локализации как пространства обитания паразитов. В пойме р. Усолка мы наблюдали прогрессивное возрастание абсолютных размеров гельминтов по мере увеличения длины тела лягушек (табл. 11). В небольшой выборке из с. Железинка размеры трематод от незрелых лягушек были лишь несколько мельче, чем от взрослых амфибий. Мелких сеголеток в выборке из этой точки поймы не было, незрелые и полувзрослые особи были в возрасте около 2 лет и по размерам ненамного уступали половозрелым особям лягушек.
Таблица 11 - Размеры трематод Opisthioglyphe гапае в зависимости от размеров амфибий в пойме р. Усолка в окрестностях г. Павлодара в 2018 г.
Объем и характер выборки |
Параметр |
Среднее значение |
Дисперсия |
Лимиты |
|
минимум |
максимум |
||||
От лягушек длиной до 25 |
Длина |
0,9031±0,0498 |
0,0371563 |
0,65 |
1,3 |
Ширина |
0,35625±0,00897 |
0,00120833 |
о,з |
0,45 |
мм; п= 16 |
Диаметр ротовой присоски |
0,1734+0,0037 |
0,0002057 |
0,15 |
0,2 |
Диаметр брюшной присоски |
0,1484+0,0037 |
0,000206 |
0,125 |
0,175 |
|
От лягушек длиной 25-30 мм; п = 35 |
Длина |
1,1+0,0567 |
0,1094118 |
0,65 |
2,1 |
Ширина |
0,4014+0,0083 |
0,00235084 |
0,325 |
0,55 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,1807+0,0031 |
0,000334 |
0,15 |
0,225 |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,1593+0,0028 |
0,000261 |
0,125 |
0,2 |
|
От лягушек длиной 30-35 мм; п = 26 |
Длина |
1,3577+0,0687 |
0,1179385 |
0,9 |
2,3 |
Ширина |
0,475+0,0156 |
0,00605 |
0,35 |
0,65 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,2115+0,0067 |
0,0011115 |
0,175 |
0,275 |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,1856+0,0059 |
0,000859 |
0,15 |
0,25 |
|
От лягушек длиной 35-40 мм; п = 16 |
Длина |
1,63125+0,0783 |
0,0919583 |
1,2 |
2,4 |
Ширина |
0,5234+0,0188 |
0,00528906 |
0,4 |
0,65 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,2234+0,00896 |
0,0012057 |
0,175 |
о,з |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,1922+0,00696 |
0,000727 |
0,15 |
0,25 |
|
От лягушек длиной свыше 45 мм; п = 30 |
Длина |
1,8858+0,06697 |
0,1300726 |
1Д5 |
2,8 |
Ширина |
0,5742+0,0121 |
0,00424497 |
0,475 |
0,75 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,2508+0,0045 |
0,0005812 |
0,2 |
о,з |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,2242+0,0039 |
0,000452 |
0,175 |
0,275 |
Таблица 12 - Размеры трематод Opisthioglyphe ranae в зависимости от размеров амфибий в пойме р. Иртыш в пос. Железинка в 2018 г.
Объем и характер выборки |
Параметр |
Среднее значение |
Дисперсия |
Лимиты |
|
минимум |
максимум |
||||
От зрелых лягушек |
Длина |
2,4125+0,1164 |
0,1491477 |
1,85 |
3,2 |
Ширина |
0,53125+0,0173 |
0,00330966 |
0,45 |
0,6 |
|
(длиной более 38 мм); п= 12 |
Диаметр ротовой присоски |
0,275+0,0091 |
0,0009091 |
0,225 |
0,325 |
Диаметр брюшной присоски |
0,2333+0,0067 |
0,000492 |
0,2 |
0,275 |
|
От незрелых лягушек (длиной менее 38 мм); п = 41 |
Длина |
2,3988+0,1207 |
0,582811 |
1Д5 |
4,0 |
Ширина |
0,4457+0,0122 |
0,0059657 |
о,з |
0,6 |
|
Диаметр ротовой присоски |
0,2518+0,0077 |
0,0023559 |
0,175 |
0,35 |
|
Диаметр брюшной присоски |
0,2152+0,0058 |
0,001371 |
0,15 |
0,3 |
Заключение.
Показатели зараженности лягушек трематодой О.гапае летом 2018 г. в окрестностях г. Павлодара и пос. Железинка не имели статистически достоверных различий. В половозрастной динамике численности О.гапае отмечено повышение интенсивности инвазии и индекса обилия у незрелых и крупных взрослых лягушек (при снижении у полувзрослых особей).
Трематоды из пос. Железинка имели в полтора раза большую длину тела и более крупные присоски по сравнению с О.гапае из Павлодара, что можно объяснить значительной удаленностью исследованных точек поймы.
Сопоставление численности гастроинтестинальных гельминтов показало полное отсутствие антагонизма и индифферентные отношения нематоды Oswaldocruzia filiformis и трематоды О.гапае, а также индифферентность О.гапае к паразитам органов дыхания. Легочная трематода достоверно тяготела к сочетанию с кишечной, а легочная нематода, наоборот, избегала сочетаний с О.гапае. Фактическая доля сочетаний гельминтов во всех случаях совпадала с теоретически рассчитанной.
Присутствие более 10 экз. О.гапае в одном хозяине является порогом межвидовой конкуренции, за которым начинается снижение размеров. При количестве 2-5 или 5-10 экз. абсолютные размеры гельминтов даже несколько возрастали по сравнению с единичными трематодами.
Присутствие гастроинтестинальной нематоды О.filiformis в окрестностях г. Павлодара приводило к увеличению, а в поселке Железинка - к уменьшению абсолютных размеров кишечной трематоды. Легочная трематода H.Cylindracea не вызывала существенных и достоверных изменений размеров тела О.гапае в обеих исследованных точках поймы. Присутствие легочной нематоды R.bufonis привело к увеличению размеров тела трематод в обоих биотопах.
Максимальные размеры тела, особенно длину, О.гапае на Усолке имели при одновременном присутствии всех 4 видов гельминтов, несколько меньшую длину (но большую ширину) - в сочетании с двумя видами нематод. Минимальные размеры О.гапае зафиксированы в бинарном сочетании с легочной трематодой H. Cylindracea.
В пойме р. Усолка наблюдалось прогрессивное возрастание абсолютных размеров гельминтов по мере увеличения длины тела лягушек. В небольшой выборке из с. Железинка размеры трематод от незрелых лягушек были несколько мельче, чем от взрослых амфибий.
Список использованных источников
- Ваккер В.Г., Тарасовская Н.Е. 1993. Зараженность гельминтами остромордой лягушки Rana arvalis в Казахском Мелкосопочнике. - Деи. в КазгосИНТИ 12.08.93 г., №3971-Ка93.
- Ваккер В.Г., Тарасовская НЕ. 1993. Гельминты амфибий в степной и лесостепной зонах Казахстана. - Деп. в КазгосИНТИ 12.08.93 г., № 3969-Ка93.
- Тарасовская Н.Е. Популяционная экология гельминтов теплокровных и холоднокровных позвоночных в экосистемах и агроценозах некоторых регионов Казахстана. Дис. ... докт. биол. наук: 03.00.19. - Алматы: ITHBH АО «КазАгроИнновация», 2007. - 281 с.
- Ваккер В.Г., Тарасовская Н.Е. Биология Opisthioglyphe гапае в Среднем Прииртышье. - Деп. в ВИНИТИ, 1988 г., № 4148-В88. - 21 с.
- Ваккер В.Г. Межпопуляционные взаимодействия гельминтов остромордой лягушки Rana arvalis //Популяционная биология гельминтов: тезисы докладов симпозиума. Черноголовка, апрель 1987 г. - M., 1987. - С. 58-59.
- Ваккер В.Г. К установлению межвидовых связей гельминтов //Фауна и экология беспозвоночных. Межвузовский сборник научных трудов. - Горький, 1989. -С. 8-14.
- Марков Г.С. О межвидовых отношениях в паразитоценозе травяной лягушки //Доклады АН СССР, нов. серия, 1955. Т. 100, вып. 6. - С. 1203-1205.
- Марков Г.C., Чернобай В.Ф. О раздельной встречаемости некоторых видов трематод и цестод у воробьиных птиц //Экологическая и экспериментальная паразитология. Вып. 1. - Л.: Наука, 1975. - С.11-14.
- Землянова Э.В. Типы межвидовых отношений гельминтов в популяции крапчатого суслика //Фауна и экология беспозвоночных. Межвузовский сборник научных трудов. - Горький, 1989. - С. 14-33.
- Кривопалов А.В., Гуляев В.Д. Индивидуальная внутри- и межвидовая конкуренция в сообществе цестод грызунов. - Паразитологические исследования в Сибири и на Дальнем Востоке. Материалы II межрегиональной научной конференции паразитологов Сибири и Дальнего Востока. - Новосибирск, 2005. - С. 102-103.
- Пономарев HM., Пономарев А.Н. Особенности морфологии межвидовых отношений нематод кишечника свиней Алтая. - Паразитологические исследования в Сибири и на Дальнем Востоке. Материалы II межрегиональной научной конференции паразитологов Сибири и Дальнего Востока. - Новосибирск, 2005. - С. 153-154.
- Тарасовская Н.Е. Изучение внутривидовых отношений нематоды Ascaridia galli от домашних кур путем морфометрического анализа //Материалы Международной заочной научно-практической конференции «Актуальные проблемы естественных и математических наук», Новосибирск, 4 марта 2013 г. - Новосибирск: изд-во СибАК», 2013. - С. 78-93.
- Тарасовская Н.Е. Размеры и соотношение полов у нематоды Ascaridia galli от домашних кур как индикатор адаптивных стратегий гельминтов //Паразитология в изменяющемся мире. Материалы V Съезда Паразитологического общества при РАН: Всероссийской конференции с международным участием, г. Новосибирск, 23-26 сентября 2013 г. Институт систематики и экологии животных СО РАН. - Новосибирск: Гарамонд, 2013. - С. 188.
- Тарасовская Н.Е., Шарипова З.М. Морфометрический анализ Ascaridia galli и Heterakis gallinarum от домашних кур в сельских населенных пунктах //Материалы Международной научно-практической конференции «Современные проблемы борьбы с особо опасными, экзотическими и зооантропонозными болезнями животных», посвященной 70-летию профессора Н.Г.Асанова. - Алматы: Казахский национальный аграрный университет, 2012. - С. 50-57.
- Тарасовская Н.Е. Межвидовые отношения гельминтов остромордой лягушки в Павлодарской области по данным морфометрического анализа //Материалы Международной научно-практической конференции «Роль ветеринарной науки и практики в эффективном развитии животноводства». - Алматы: ТОО «КазНИВИ», 2012. - С. 521-527.
- Тарасовская Н.Е. К изучению межвидовых отношений легочной нематоды Rhabdias bufonis от остромордой лягушки //Вестник КазНУ. Серия биологическая. - Алматы, 2012. - № 3 (55). - С. 90-98.
- Тарасовская Н.Е. Межвидовые и внутривидовые отношения легочной нематоды Rhabdias bufonis у остромордой лягушки в припойменных биотопах реки Иртыш в 2012 г.//Материалы Международной заочной научно-практической конференции «Вопросы естественных и математических наук», Новосибирск, 4 марта 2013 г. - Новосибирск: изд-во СибАК», 2013. - С. 125-136.
- Tarassovskaja N.E. The using of measurement analysis in the study of interspecific interactions between the helminthes of moor frog (Rana arvalis) in Pavlodar region //Биологические науки Казахстана. - Павлодар, 111 НИ, 2013. - № 3. - С. 49-66.
- Котельников Г.А. Гельминтологические исследования животных и окружающей среды. - M.: Колос, 1983. - 208 с.
- Лакин Г.Ф. Биометрия [Учеб, пособие для биол. спец, вузов]. - M.: Высшая школа, 1980. - 293 с.
- Песенко Ю.А. Принципы и методы количественного анализа в фаунистических исследованиях. - M.: Наука, 1982. - 287 с.
- Grabda-Kazubska В. Studies of abbreviation of the life-cycle in Opisthioglyphe ranae (Frolich, 1791) and O.rastellus (Olsson, 1876) (Trematoda: Plagiorchidae). - Acta Parasitol. Pol., 1968-1969, 16. -P. 20-27. In English)
- Шайкенов Б. Пространственная структура популяций гельминтов грызунов горной зоны //Популяционная биология гельминтов: тезисы докладов симпозиума, Черноголовка, 15-17 апреля 1987 г. - M., 1987. - С. 48-50.
- Тарасовская Н.Е. Влияние межвидовых отношений на численность гельминтов остромордой лягушки //Вестник КазНУ. Серия биологическая. - Алматы, 2017. - № 1(70). - С.25-35.
- Tarassovskaya N.E., Zhumabekova В.К., Syzdykova G.K. Stages Ofinterspecific and interspecific interactions between helminthes //Materials of XI European Multicolloquium of Parasitology. - Cluj-Napoca, Romania, 2012. - P. 464-465. (In English).